Termiet tuiniert met schimmels

Niet mensen maar sociale insecten komt de eer toe als eerste landbouw uitgevonden te hebben. Zo zijn er termieten die schimmels ‘verbouwen’ voor hun voedselvoorziening. Alle circa 350 moderne termietensoorten die in symbiose met een schimmel leven, stammen van één gemeenschappelijke voorouder af die deze symbiose is aangegaan, ongeveer 30 miljoen jaar geleden. Wageningse onderzoekers bootsen deze unieke vorm van symbiose nu na in het lab. Voor de mens kan deze kennis interessant zijn voor de productie van schimmels als vleesvervanger en om meer kennis te genereren over duurzame monoculturen in de landbouw.

door

Het langdurig en duurzaam samenleven van twee organismen, ook wel symbiose genoemd, is een algemeen voorkomend verschijnsel in de dieren- en plantenwereld. Maar bij bepaalde soorten termieten is er iets heel bijzonders aan de hand. Uit DNA-onderzoek is vast komen te staan dat ca. 30 miljoen jaar geleden een termietensoort op het Afrikaanse continent evolueerde die een symbiotische vorm van landbouw ging bedrijven met schimmels.

“Er zijn nu ongeveer 350 levende termietensoorten bekend (alle in Afrika en Azië) die in symbiose leven met schimmels van het geslacht Termitomyces en die allemaal van deze ene voorouder afstammen,” vertelt Duur Aanen, als bioloog werkzaam bij het Laboratorium voor Erfelijkheidsleer van de WUR. Hij heeft met een Vidi-subsidie van NWO-ALW onderzoek gedaan naar schimmels en termieten.

Termiet02

Op de foto is een termiet te zien die de kleine vruchtlichamen van de symbiotische schimmel Termitomyces in haar nest oogst, om vruchtbare sporen vervolgens weer uit te scheiden waarna de schimmel opnieuw uitgroeit. In de manier waarop ze de schimmel behandelen, bestaan per termietensoort grote verschillen. Koos Boomsma/WUR

Out of Africa

Net zoals de mens (Homo sapiens) evolueerde in Afrika en over andere continenten uitzwermde, blijkt de termiet in Afrika te zijn ontstaan en zich te hebben verspreid, zowel binnen Afrika als naar Azië. “De grootste biodiversiteit van termieten die in symbiose met schimmels leven komt voor in het Afrikaanse regenwoud,” zegt Aanen. “Daaruit leiden we af dat de symbiose hier ook ontstaan moet zijn. Dit hebben we kunnen bevestigen door reconstructie van het oorsprongsgebied op basis van een statistische analyse van DNA-gegevens van nu-levende soorten en hun huidige habitat. We denken dat er vier ‘out-of-Africa-migraties’ zijn geweest."

Lupinus nootkatensis   iceland 20070706a

Symbiose komt tussen allerlei verschillende organismen voor. Tussen micro-organismen en planten bijvoorbeeld, waarbij bacteriën stikstof uit de lucht vastleggen in de wortelknolletjes, waarvan de plant profiteert; in ruil daarvoor voorziet de plant de bacterie van suikers. Dit mechanisme is de basis van bodemverbetering waarbij vlinderbloemigen, zoals lupine, de bodem met stikstof verrijken. Op de foto de wilde soort Lupinus nootkatensis. Wikimedia Commons

Microklimaat

Ook de schimmelsoorten stammen af van één gemeenschappelijke Afrikaanse voorouder die zich naar Azië heeft verspreid. Inmiddels zijn er op grond van de vorm (morfologie) van het vruchtlichaam zo’n 35 Termitomyces-soorten te onderscheiden die in symbiose met termieten leven. Aanen: “Hoewel de oorsprong van deze symbiose in het tropisch regenwoud ligt, is de ecologische betekenis van schimmelkwekende termieten tegenwoordig juist het grootst in de veel drogere savannegebieden. Hier kunnen schimmelkwekende termieten soms wel negentig procent van de afbraak van dood plantenmateriaal voor hun rekening nemen”.

Termitomyces paddenstoel

Paddenstoel van Termitomyces WUR

“Termieten kunnen deze rol vervullen doordat zij in hun kolonies een microklimaat creëren dat qua temperatuur en luchtvochtigheid optimaal is voor schimmelgroei.”

Niet zonder elkaar

“De symbiose tussen termiet en schimmel is zo bijzonder omdat vanuit deze vorm van samenwerking ook een vorm van parasitisme kan ontstaan, met de schimmel als parasiet, wat hier dus duidelijk niet het geval is geweest,” zegt Aanen. “De termieten zijn voor hun voedselvoorziening volledig afhankelijk van de schimmel. Zonder de schimmel gaat de termietenkolonie op den duur ten gronde.”

“Maar ook de schimmel overleeft niet zonder de termieten. Deze schimmelsoorten zijn onvoldoende competitief omdat de sporen de bodem niet snel genoeg koloniseren. In een kolonie helpt de termiet de schimmel daarbij. Je kunt het vergelijken met onze landbouwgewassen, die ook zorgvuldig ingezaaid moeten worden. Zonder die hulp zouden ze al snel gedomineerd worden door wilde planten, of niet eens ontkiemen.”

Termiet01

Een geopende ‘koninklijke kamer’ met een koningin (de witte ‘worst’), een koning (net rechtsonder daarvan) en honderden werkers (de kleinste individuen; in tegenstelling tot sommige andere sociale insecten, zoals mieren, bijen en wespen zijn deze bij termieten zowel mannelijk als vrouwelijk). Voor wie echt kippenvel wil krijgen: dit is de soort Macrotermes bellicosus, een van de grootste termietensoorten, met een koningin die tot een decimeter groot kan worden! WUR

Herkauwers

Bij sommige termietensoorten, zoals bij de in Wageningen bestudeerde Macrotermes natalensis, is er een opvallende werkverdeling. De oudere werkers zijn vooral buiten de kolonie actief en verzamelen daar dood plantenmateriaal dat het nest in gebracht wordt en door de jongere werkers wordt opgegeten. De jongeren eten óók de bolvormige vruchtlichamen (nodules) van de schimmel, met de verse sporen. Aanen: “De sporen passeren zonder problemen het maagdarmkanaal en komen zo weer met de uitwerpselen buiten het lichaam terecht; die poep dient als substraat waarin de sporen goed kunnen ontkiemen en groeien”.

Termieten 450

Een nieuwe kolonie termieten wordt gesticht door een mannetje én een vrouwtje, in tegenstelling tot bijvoorbeeld mieren, waar het vrouwtje – de koningin – dit alleen doet. Natuurinformatie

“Vervolgens eten de oudere termieten na ongeveer twee weken dit goedje – het verteerde plantenmateriaal met de schimmel – weer op, zodat je deze termieten als herkauwers kunt beschouwen. Daarnaast zijn er ook nog soldaten die zorgdragen voor de verdediging van een kolonie.”

Uitkruisen met andere kolonies

In tegenstelling tot de steriele werkers en soldaten, die niet langer dan anderhalve maand leven, leeft de koningin langer, soms wel enkele decennia. Zij produceert het gehele jaar door werkers en soldaten, en slechts eenmaal per jaar gevleugelde individuen, die een nieuwe kolonie kunnen starten. Deze aanstaande koninginnen (en koningen) vliegen tegelijkertijd uit met die van andere termietenkolonies in een gebied. Door dit gelijktijdig uitvliegen is de kans op ‘uitkruising’, en dus een gezonder nageslacht, maximaal.

“Uniek aan de bruidsvlucht van de termieten is dat zij géén schimmel uit het oude nest meenemen, wat schimmelkwekende mieren – die alleen voorkomen op het Amerikaanse continent – bijvoorbeeld wél doen,” vertelt Aanen. “Dat betekent dat deze termieten voor de teelt van schimmels in hun nieuwe kolonie voor de eerste oogst volledig afhankelijk zijn van de nieuwe lichting werkers, die de verse sporen eerst buiten de termietenheuvel moeten gaan zoeken. Dat is wel opmerkelijk omdat er dus een risico is dat zij de symbiont, de schimmel dus, van wie zij volledig afhankelijk zijn, niet op tijd verkrijgen.”

Termiet03

Termietenheuvel. Eens per jaar groeien er paddenstoelen op. WUR

Nieuwe schimmeltuin

“Die verse sporen komen pas vrij als de schimmel door het bouwwerk van het nest heen groeit en paddenstoelen kan vormen. De bruidsvlucht vindt precies enkele weken plaats vóórdat de paddenstoelen hun sporen vrijgeven; zo valt het moment van foerageren van de nieuwe lichting werkers precies samen met het moment dat er veel sporen in de lucht zweven. De nieuw gestichte kolonie heeft hierdoor de grootste kans dat het nest weer wordt voorzien van verse sporen, om zo een nieuwe ‘schimmeltuin’ te kunnen beginnen.”

Schimmel oogsten in het lab

“We onderzoeken in Wageningen deze schimmelculturen in het lab,” vertelt Aanen. Het uitgangsmateriaal verzamelden de onderzoekers in Afrika. “In het lab bootsen we de omstandigheden na waaronder de schimmel in het termietennest leeft, waarbij wij de rol van de termieten overnemen en testen welke factoren van belang zijn voor de schimmelkweek. Als twee weken na het ‘zaaien’ van de sporen de schimmel kleine vruchtlichaampjes produceert, oogsten wij ze, zoals de termieten dat in het wild ook doen.”

Oogst termitomyces ivoorkust

De lokale bevolking oogst de paddenstoelen van de Termitomyces in het wild. Deze eiwitrijke voedselbron is zo populair in Afrika dat het voor de Wageningse biologen niet altijd makkelijk is om voor hun onderzoek de paddenstoelen te bemachtigen. Op de foto de oogst van de Termitomyces paddenstoelen in Ivoorkust. Rufford Foundation

Evolutionaire aanpassing

“Het ligt voor de hand dat de productie van sporen door de schimmelbolletjes in het termietennest een evolutionaire aanpassing is van de schimmel aan het geconsumeerd worden door de termieten,” zegt Aanen. “Want die sporen worden geproduceerd door de nog onrijpe paddenstoelen in het nest en zijn in staat de passage door het maagdarmkanaal van de termiet te overleven. Zowel de termiet als de schimmel heeft er baat bij dat de sporen dit overleven.”

Verzamelen termitomyces sporophores ivoorkust

Verkoop van Termitomyces paddenstoelen Rufford Foundation

Eén kloon per nest

Wat draagt deze kennis nu bij, behalve aan het beter begrijpen van sociale insecten zoals termieten. Aanen: “Interessant is dat deze termieten zich niet alleen beperken tot één groep schimmels en termietensoorten een zekere voorkeur hebben voor bepaalde schimmelsoorten binnen het geslacht Termitomyces, maar dat ze ook maar één stam per kolonie ‘kweken’. De schimmels binnen een kolonie zijn genetisch allemaal identiek; het zijn dus klonen. Omdat de sporen bij het stichten van een nieuwe kolonie door de werkers uit de natuurlijke omgeving worden gehaald, zou je denken dat er qua biodiversiteit een breed aanbod van schimmelculturen het nest in wordt gehaald. Maar we vinden altijd maar één kloon per nest”.

Het recht van de meerderheid

“In het lab hebben we op petrischaaltjes getest waarom dit zo is. We hebben gevonden dat een stam die eenmaal door toeval in de meerderheid komt, vervolgens de andere stammen zal verdringen. Onze experimenten laten zien dat dit komt doordat de draden van een schimmel alleen kunnen fuseren met draden van dezelfde kloon. Een kloon die in de minderheid is kan hierdoor niet ‘aanhaken’ bij de meerderheidskloon en heeft hier nadeel van. Hierdoor blijft uiteindelijk de stam die al in de meerderheid was als enige over. We denken dus dat een combinatie van toeval en selectie van de meerderheidskloon tot de monoculturen leidt die we bij deze termieten aantreffen.”

Kloon termiet

Toeval blijkt een grote rol te spelen bij de selectie van de schimmelstam die in het termietennest overleeft. Een eenmalig voordeel leidt uiteindelijk tot het wegdrukken van de andere stammen. Op de foto een petrischaaltje met een mengcultuur van vijf verschillende stammen na een week groei (links) en één stam (rechts) die meer biomassa produceert. D.K. Aanen et al. / Science

Meer kennis over werkwijze van deze symbiotische termieten- en schimmelkolonies kan bruikbaar zijn voor de huidige landbouwpraktijk. Aanen: “Veel van onze landbouwgewassen worden ook als klonen gekweekt. Het moderne zaadgoed is in veel gevallen slechts één genotype”. In een vervolgonderzoek zou Aanen daarom willen bestuderen op welke wijze de termietenkolonies een ‘duurzame’ monocultuur realiseren. In de moderne landbouwpraktijk blijkt een monocultuur vaak kwetsbaar te zijn voor ziekten en plagen.

Image

Monocultuur CRG

Vleesvervanger

Een tweede toepassingsgebied ziet Aanen in de mogelijkheid de schimmel te gaan kweken voor menselijke consumptie. Dit idee is door de voedingsmiddelenindustrie al ontdekt; met de schimmel Fusarium venenatum wordt al meer dan tien jaar de vleesvervanger Quorn geproduceerd. Op dit moment is Termitomyces wel als weefsel te kweken, maar nog niet als paddenstoel. Voor de Wageningse onderzoekers is ook dit een nieuwe uitdaging. “Het voordeel van Termitomyces is dat het ‘voorwerk’ al is verricht door de termieten. Gedurende miljoenen jaren van co-ëvolutie hebben zij deze schimmel al gedomesticeerd tot de meest eiwitrijke paddenstoel die we kennen. Het is nu aan ons deze soort te ‘herdomesticeren’.”

Meer lezen