Symbiose: schimmel-insect relaties

Aan de hand van een aantal voorbeelden worden de verschillende typen symbiose tussen schimmels en insecten behandeld. Daarbij blijkt dat ook zeer goed onderzochte symbiosen, toch complexer blijken dan jarenlang gedacht.

27 mei 2002

In tegenstelling tot wat een bepaalde boektitel suggereert, zijn we niet ‘alleen op de wereld’. Elke dag weer hebben we te maken met onze medemensen. Ook andere organismen op deze planeet komen we dag in dag uit tegen. Dit geldt natuurlijk niet alleen voor ons Homo sapiens, maar ook voor al die andere levensvormen.

Zo gaan dieren, planten, schimmels, protisten en bacteriën dagelijks om met soortgenoten en niet-soortgenoten. Sommige van deze interacties zijn zeer kortdurend, bijvoorbeeld in het geval van een leeuw die een antilope verschalkt. Langduriger interacties tussen verschillende soorten in elkaars directe nabijheid vallen onder de term symbiose. De verschillende vormen van symbiose en de evolutie daarvan zijn intrigerende onderwerpen binnen de biologie.

Commensalisme

Afbeelding 1. Een microscopische opname van Laboulbenia op het oppervlak van een mier.

Zoals bekend zijn er meerdere soorten symbiose, die verschillen in de voor- en nadelen die de samenleving de partners brengt. Commensalisme is een vorm van symbiose waarbij een van de partners een bepaald belang heeft bij de samenleving, maar waarbij de belangen van de tweede partner niet geschaad worden. Een voorbeeld hiervan is de associatie tussen de Laboulbeniales (een groep schimmels) en verschillende soorten insecten, vooral kevers. Deze schimmels leven op het exoskelet van de insecten, kiemen en groeien er en planten zich daar voort. Het insect is de gehele leefwereld van deze schimmels. Omdat de schimmel nauwelijks voedingsstoffen aan de kever onttrekt en ook geen hoge dichtheid bereikt, is er geen meetbaar, nadelig effect op het welzijn van het insect.

Parasitisme – Een poppenspeler nader bekeken

Parasitisme, ook één van de samenlevingsvormen, vindt in onze ogen meestal niet veel genade. Dat is begrijpelijk; een parasiet pleegt meestal een aanzienlijke aanslag op de energiehuishouding van de andere partner (de gastheer) en kan zelfs tot de dood leiden. Ook in onze samenleving bestaan profiteurs, die we wel met ‘parasieten’ aanduiden. Denk echter niet dat parasieten gedegenereerde wezens zijn, die zich moeiteloos in leven houden op hun gastheer. In tegendeel; parasieten zijn zeer goed aangepast aan de gastheer en bezitten vaak speciale structuren of mechanismen die essentieel zijn voor hun manier van leven.

Zo is daar de schimmel Entomophthora muscae (letterlijk Insectendoder) die vooral in de herfst menig slachtoffer maakt en dan ook binnenshuis gevonden kan worden. De meeste slachtoffers maakt E. muscae onder huisvliegen, luisterend naar de Latijnse naam Musca domestica. Zo’n vliegje zweeft meestal wat rond, nipt her en der wat voedsel, zet mogelijk nog wat eieren af en komt bij dit alles met zeer veel in aanraking. Eén van de dingen waar een huisvlieg mee in aanraking kan komen zijn de sporen van E. muscae. Deze sporen zijn van een speciale, zeer kleverige slijmlaag voorzien en blijven daarom makkelijk aan een nietsvermoedende huisvlieg plakken. Iedereen die huisvliegen een tijdje geobserveerd heeft, misschien vlak voor het doodslaan, weet dat vliegen zich om de zoveel tijd uitgebreid schoonmaken. E. muscae moet dus opschieten. De sporen kiemen en de schimmeldraad (hyfe) die uit de spore groeit, breekt met kracht door het exoskelet van de vlieg en groeit de vlieg in. Eenmaal binnen groeit de schimmel in het vliegenbloed, vermenigvuldigt zich daar snel en bereikt uiteindelijk de hersenen van het onfortuinlijke vliegje. Daar gekomen grijpt E. muscae de macht; hoe of wat precies is onbekend, maar de vlieg krijgt een uitgesproken voorkeur voor hoge, lichte plekken. Eenmaal aangekomen op de top van een grasspriet of de bovenkant van het vensterglas, begint de doodsstrijd. Eerst kleeft de vlieg met zijn zuigsnuit (proboscis) vast aan het oppervlak en op het moment dat de aanhechting verzekerd is, beginnen de stuiptrekkingen, waarbij zowel poten als vleugels betrokken zijn.

Nu begint de uitgroei van E. muscae. Op de zwakke, zachte plekken tussen de platen van het exoskelet komen sporendragende hyfen van de schimmel te voorschijn. De sporen worden met kracht weggeschoten en belanden in de omgeving van de dode vlieg. Deze sporen, klaar om de volgende vlieg te infecteren, vindt men vaak als een witte halo rondom het dode lichaampje (zie afbeelding 2). Om infectie van een volgende vlieg te waarborgen, zorgt E. muscae er via de stuiptrekkingen bovendien voor dat de vlieg sterft in een houding die volgens sommige onderzoekers duidt op sexuele ontvankelijkheid; onweerstaanbaar voor andere vliegen.

Afbeelding 2. Een door Entomophthora muscae gedode huisvlieg, vastgekleefd aan het vensterglas. Een wolk van sporen omgeeft het vliegenlijkje. Overgenomen met toestemming van prof. dr. T. Volk (http://tomvolkfungi.net).

E. muscae is dus uitermate goed aangepast aan het parasiteren van vliegen; het signaleren van aanhechting, de mogelijkheid tot penetratie en het georkestreerde levenseinde zijn daarvan duidelijke voorbeelden. Toch heeft deze poppenspeler geen uitgewerkte plannen of kwaadaardige bedoelingen; de schimmel reageert alleen op de omgeving met bepaalde handelingen die in de evolutie voordelig bleken. En deze evolutie wordt niet beïnvloed door een moraal of bedoelingen.

Desondanks kan evolutie ook vorm geven aan een samenleving waar beide symbionten wat aan hebben, iets wat in onze cultuur veel beter staat aangeschreven. Een schitterend voorbeeld hiervan is de symbiose tussen parasol- of bladsnijmieren en hun tuinschimmel, vooral vanwege de parallel die men kan leggen met menselijke landbouw.

Mutualisme – Akkerbouw bij insecten

De mieren uit de geslachten Atta en Acromyrmex zijn al miljoenen jaren hoeders van bepaalde typen schimmels uit de familie der Lepiotaceae (het dichtstbijzijnde, bekende ‘neefje’ daarvan is de champignon Agaricus bisporus). Dag in dag uit slepen de werksters stukjes vers plantenmateriaal naar het nest om hun schimmel te voeden. Ze zijn zo actief dat ze gedurende een nacht een halve plantage kunnen ontbladeren. Deze halve plantage wordt in kleine stukjes aan andere werksters aangeboden. Deze in het nest achtergebleven en meestal kleinere werksters snijden de bladeren in nog kleinere stukken en kauwen en likken de fragmenten intensief. Een deel van hun dieet verkrijgen de werksters uit de plantensappen die tijdens de behandeling vrijkomen.

Uiteindelijk wordt zo’n behandeld bladfragment toegevoegd aan de tuin. De tuin is een hoop plantenmateriaal dat door de schimmel verteerd wordt. Bovenaan voegen de mieren nieuw materiaal toe, onderaan worden de verteerde bladresten verwijderd. Zo wordt de tuinschimmel altijd voorzien van vers voedsel.

Nu bestaan de nesten van Atta en Acromyrmex soorten over het algemeen uit enige honderdduizenden tot enkele miljoenen individuen, dus zullen bovenstaande bezigheden wel niet zonder nut zijn. En dat zijn ze dan ook niet. De schimmel maakt aan het einde van zijn draden zeer voedselrijke structuren, een soort zwellingen die gongilydia genoemd worden. Deze gongilydia zijn zo voedzaam dat ze het enige voedsel voor de nymfen (mieren-larven) vormen. Ook de volwassen mieren zijn voor een deel afhankelijk van de gongilydia.

De schimmel krijgt dus voedsel en wordt door de uitvliegende maagdelijke koninginnen verspreid tegen de betaling van voedzame hyfetoppen. De mieren slepen moeilijk verteerbaar voedsel aan dat door de schimmel wordt omgezet in een vorm die voor mieren wel verteerbaar is. De grootte van de nesten is een indicatie voor het succes van de symbiose. Het is zelfs zo dat in sommige gebieden de Atta en Acromyrmex kolonies de dominante herbivoren (planteneters) zijn.

De voorstelling van zaken zoals boven gegeven is echter veel te simpel. De mieren brengen met de bladfragmenten ook 1000 en 1 andere schimmels binnen, waarvan een hoop ook op bladeren groeien. Omdat ze echter geen voedsel aan de mieren leveren, moeten de laatsten dus voorkomen dat deze ongewenste schimmels in de tuin komen. De mieren lijken dit opgelost te hebben met zeer frequent poetsen en likken van de tuin en de inkomende bladeren. Onderzoek heeft aangetoont dat de frequentie en duur van likken beïnvloed wordt door de graad van vervuiling; als een stuk meer sporen bevat, wordt het ook vaker en langer gelikt.

Lange tijd heeft men aangenomen dat de mieren door dit ‘wieden’ de tuinschimmel in monocultuur kweken (een ‘reincultuur’ noemen microbiologen dat). Totdat een groep onderzoekers aantoonde dat tot 33% van de mierennesten een chronische infectie met de parasitaire schimmel Escovopsis aspergilloides of verwanten heeft. Escovopsis wordt als parasiet beschouwd, omdat het leeft op het door de mieren aangevoerde materiaal, maar ze daarvoor niets teruggeeft. Escovopsis is daardoor een bedreiging van het voortbestaan van de mierenkolonie. Toch gaan slechts enkele mierennesten ten onder aan de Escovopsis infectie (zie afbeelding 3).

Afbeelding 3. Links een gezonde schimmeltuin. Rechts wordt de schimmeltuin overgroeid door de witte draden van Escovopis. Met toestemming van prof. dr. C. Currie

Schimmelbestrijding

Hier doet de vierde deelnemer aan de symbiose zijn intrede. De mierenzijn namelijk bedekt met en witte poederachtige substantie. Deze substantie bleek te bestaan uit levende bacteriën van het geslacht Streptomyces in plaats van de klierafscheiding te zijn, waarvoor men het poeder altijd had aangezien (zie afbeelding 4 + 5). Het vinden van deze bacterie was voor de onderzoekers reden om enigszins opgewonden te worden. Dit omdat streptomyceten en hun verwanten voor de mens uiterst nuttige producenten van zeer diverse antibiotica en andere chemicaliën zijn. Voorbeelden van antibiotica die door Streptomyces en verwanten geproduceerd worden zijn streptomycine, chloramphenicol en tetracycline, om de bekendste maar eens te noemen.

Afbeelding 4. Een Trachymyrmex soort met op haar borststuk de witte poederachtige substantie, bestaand uit een bacteria uit het geslacht Streptomyces. Met toestemming van prof. dr. C. Currie.

Afbeelding 5. Een elektronenmicroscopische opname van het borststuk van Acromyrmex octospinosus. De bundel in het midden is behoort tot het oppervlak van de mier. Aan weerszijden ervan bevinden zich de draden van de symbiotische Streptomyceet. De witte balk komt overeen met 10 mm. Met toestemming van prof. dr. C. Currie.

Als de streptomyceet een algemeen bestrijdingsmiddel tegen schimmels maakt, zou men verwachten dat ook de tuinschimmel zou worden aangetast. Onderzoek heeft echter uitgewezen dat de chemicaliën die de streptomyceet maakt geen enkele schimmel, behalve Escovopsis remmen. Dit houdt in dat ook de tuinschimmel buiten schot blijft ( zie afbeelding 6). Blijkbaar is er een proces of structuur in Escovopsis aanwezig die de schimmel gevoelig maakt voor de bestrijdingsmiddelencocktail van Streptomyces. Het is helaas nog niet bekent welke structuur of welk proces dat is. Opvallend is wel dat Escovopsis in al die jaren van evolutie niet resistent geworden is voor de Streptomyces bestijdingsmiddelen. Resistentie is namelijk een veel voorkomend probleem bij het gebruik van antibiotica. Iedereen kent wel de MRSA bacterie, de resistent geworden bacterie die vele ziekenhuizen plaagt en soms voor langdurige sluiting van een afdeling zorgt. Hoe de mieren in samenwerking met de streptomyceet deze resistentie voorkomen is tot nu toe helaas onbekend. Dit zou namelijk heel interessant zijn voor het onderzoek naar het voorkomen van antibioticaresistentie bij menselijke ziekteverwekkers.

Afbeelding 6. Een petrischaal met in het midden Streptomyces. Aan de onderrand groeit Escovopsis aspergilloides maar wordt door een antibioticum van Streptomyces geremd in de groei, zodat de parasiet alleen aan de rand van de plaat kan groeien. Overgenomen met toestemming van prof. dr. C. Currie.

Men is dus in de laatste jaren tot het inzicht gekomen dat ook op het eerste gezicht simpele samenlevingsvormen een nog ongekende complexiteit kunnen bezitten. Zo is onze kennis van de mier-schimmel samenleving uitgebreid door de ontdekking van de parasitaire Escovopsis en de mutualistische Streptomyces. Ver voordat Homo sapiens de akkerbouw en antibiotica ontdekte, verbouwden sommige mieren al schimmels en bestreden ze het onkruid op de ‘akkers’ met zeer specifieke chemicaliën.

Moeilijk in te delen – Uitzuiger of betrouwbare hospita

Nu zijn de aangehaalde voorbeelden van symbiose al redelijk complex, maar nog wel vrij simpel in te delen in parasitair, mutualistisch of commensalistisch. Er zijn ook associaties tussen organismen waarbij de indeling in parasitiar en mutualisch moeilijk is of behoorlijk wat onderzoek vereist. Dit is het geval bij de symbiose tussen de schimmel Septobasidium en schildluizen. De indeling van de schimmel in parasiet of mutualistische symbiont is sterk afhankelijk van de luis die precies gekeken wordt.

Afbeelding 7. Een tak met daarop Septobasidium. Onder de beschermende bruine schimmelmat leven de luizen, waarvan een aantal door Septobasidium geparasiteerd worden. Overgenomen met toestemming van dr. M. Blackwell.

De intrigerende samenleving kan als een viltachtige vlek gevonden worden op stengels van planten in Midden- en Zuid-Amerika (zie afbeelding 7). Septobasidium groeit in een dikke laag over het oppervlak van de plant en huisvest de insecten in kamers binnen die laag. Zo beschermd tegen sluipwespen kunnen de schildluizen naar hartelust plantensap zuigen en zich voortplanten. De huisvesting en bescherming door de schimmel zijn duidelijke voordelen voor de luizen. Maar heeft de schimmel iets aan de symbiose?

Bij het beantwoorden van die vraag ontdekte de mycoloog (schimmeldeskundige) Couch dat de schildluizen op macabere wijze hun huur voldoen. De al eerder ontdekte kleinere, steriele schildluizen die in kamertjes binnen de vilten laag opgesloten zitten, bleken namelijk hyfen van Septobasidium te bevatten. Met deze zeer gespecialiseerde hyfen verkrijgt de schimmel voedingsstoffen. Septobasidium gebruikt dus een aantal individuen in de luizenkolonie voor het aftappen van voedsel. Zagen we in het voorbeeld van Atta en Acromyrmex dat de schimmel plantenmateriaal omzet in voeding voor de insecten, hier is het omgekeerde het geval; de luis zet voedsel uit de plant om.

Terwijl de overige schildluizen onbekommerd leven onder het schimmeldak, worden familieleden bij het voldoen van de huur letterlijk uitgezogen. Volgens evolutiebiologen is dit een prachtig voorbeeld van zogenaamde ‘kin selection’ of ‘verwantschapsselectie’ waarbij een nadeel voor een individu in het niet valt bij de voordelen voor de verwanten van dit individu. Blijkbaar zijn de voordelen van de bescherming zo groot dat daar best een aantal verwanten voor opgeofferd kunnen worden. Op het niveau van de kolonie is de interactie met de schimmel voordeling. Men kan dan spreken van een mutualistische symbiose. Op individueel niveau kan de symbiose echter parasitair zijn.

Van wel meer symbiosen is het niet geheel duidelijk of ze parasitair, commensalistisch dan wel mutualistisch zijn. Soms verandert dit afhankelijk van de omstandigheden of de gezondheid van een gastheer. Duidelijk is wel dat onderzoek naar symbiosen soms verrassende en mogelijk ook belangwekkende informatie oplevert.

Definities

Symbiose: Symbiose is een tijdelijke of blijvende intensieve vorm van samenleving tussen leden van twee verschillende soorten organismen.
Parasitaire symbiose/Parasitisme: Symbiose waarbij een van de partners voordeel en de andere nadeel ondervindt.
Mutualistische symbiose/Mutualisme: Symbiose waarbij beide partners voordeel van elkaar ondervinden.
Commensalistische symbiose/Commensalisme: Symbiose waarbij een partner voordeel heeft zonder de ander schade te berokkenen.

Bronnen

The Mycota, Editors K. Esser & P.A. Lemke. Springer-Verlag. ISBN 3-540-58007-7

Cameron R. Currie, James A. Scott, Richard C. Summerbell, David Maloch. Fungus growing ants use antibiotic-producing bacteria to control garden parasites.
Nature, Vol 398. 22 April 1999

Currie, C. R. A community of ants, fungi, and bacteria: a multilateral approach to studying symbiosis. Annual Reviews of Microbiology 2001;55:357-380

Krasnoff, S.B., Watson, D.W., Gibson, D.M., Kwan, E.C. Behavioral effects of the Entomopathogenic Fungus Entomophtora muscae on its host Musca domesticus : Postural Control of Dying Hosts and Gated Pattern of Mortality. J. Insect Physiol, 1995 41:895-903.