Je leest:

Vleugelkleur en vlinderdiversiteit

Vleugelkleur en vlinderdiversiteit

Auteur: | 11 juni 2003

Vlindervleugels vertonen een enorme variatie aan kleurpatronen, zowel tussen soorten als binnen één soort. De kleur van vlindervleugels heeft verschillende functies, zoals bescherming tegen predatoren, partnerherkenning en thermoregulatie. Eigenschappen met verschillende functies spelen een belangrijke rol bij ecologische soortvorming. In dit artikel wordt onderzocht wat de verschillende selectiedrukken zijn op de vleugelkleur van een luzernevlinder, Colias philodice eriphyle, en in hoeverre soortvorming plaats vindt.

Vlinders vormen één van de meest tot de verbeelding sprekende insectengroepen door hun verbijsterende variatie aan vleugelkleuren en patronen. Maar wat veroorzaakt deze kleurenpracht en waarom is er zo’n verschil in vleugelkleur bij verschillende vlindersoorten?

Multifunctionele vleugels

Het is een warme zomerdag en je ligt lui in het gras naar de blauwe lucht te staren. Plotseling word je opgeschrikt door een paar voorbij fladderende felle ogen. Even schrik je en in die korte tijd is de dagpauwoogvlinder al weer vrolijk verder gevlogen. Dat korte moment van verwarring is precies wat een vlinder het leven kan redden, als een predator op de loer ligt.

Natuurlijk is, met uitzondering van de vlinderverzamelaars, de mens geen natuurlijke vijand van vlinders. Maar de vleugelkleuren en patronen van vlinders zijn niet alleen ontstaan om predatoren af te schrikken. Het zijn multifunctionele lichaamsdelen die aan vele selectiedrukken blootstaan. Grofweg zijn de drie belangrijkste functies die ieder hun eigen eisen stellen aan de vleugelkleur: afweer van predatoren, partnerherkenning en thermoregulatie.

Vleugels als verdediging

Vleugelkleur en patronen kunnen dienen als bescherming tegen visueel jagende predatoren (camouflage of mimicry). Het bekendste voorbeeld is misschien wel de melanisatie van de vleugels in de “peper-en-zout mot” ( Biston betularia) als reactie op de industrialisering in de 19e eeuw. Deze mot heeft van nature twee vormen: een met zwarte en een met witte vleugels. De vorm met witte vleugels is op de met korstmossen bedekte bast van bomen vrijwel onzichtbaar voor visueel jagende predatoren zoals vogels.

Ten tijde van de industrialisering in de 19e eeuw nam de zwarte vorm enorm in aantal toe. De Engelsman Kettlewell deed hier onderzoek aan en concludeerde dat individuen met donkere vleugels minder opvallen tegen de donkere bast van de door roet aangetaste bomen en dus een betere bescherming tegen predatie boden dan de witte vorm. Een kanttekening bij dit voorbeeld is dat tegenwoordig betwijfeld wordt of visuele predatie daadwerkelijk de selectiedruk was die de zwarte vorm in aantal deed toenemen.

Kettlewell deed zijn experimenten door motten op de stammen van bomen te plaatsen, terwijl de motten daar normaal helemaal niet te vinden zijn! Een beter voorbeeld is het tropische geslacht Kallima, waarvan de vleugels in rustpositie nauwe gelijkenis vertonen met een dood blad, compleet met bladnerf in het midden (zie afbeelding 1).

Afb. 1: Een prachtig voorbeeld van camouflage is deze vlindersoort Kalima sp.

Deze gelijkenis vermindert de zichtbaarheid voor predatoren. Maar vleugels dienen niet altijd om het individu te verbergen. Extra felle, opvallende kleuren geven vaak de giftigheid van een soort aan en ontmoedigen predatoren om deze individuen te verorberen (aposematische kleuren). En bovendien kunnen grote oogvlekken op de vleugels dienen om predatoren af te schrikken.

Vleugels als vlag

Een tweede functie van vleugelkleur is partnerherkenning. Vlinders hebben over het algemeen een uitstekend gezichtsvermogen, en visuele signalen over lange afstanden spelen een grote rol in het bij elkaar brengen van potentiële partners. In de latere fase van het paringsgedrag zijn geurstoffen (feromonen) vaak belangrijker dan uiterlijke kenmerken. Een voorbeeld van de invloed van seksuele selectie op vlindervleugels is seksuele dimorfie, zoals bijvoorbeeld in de familie van de blauwtjes (Lycaenidae) waar alleen de mannetjes blauw zijn.

<BR CLEAR = ’ALL’Afb. 2: Voorbeeld van seksuele dimorfie. Het mannetje (links) duidelijk anders dan het vrouwtje (rechts) (bron: Dale Clark/www.dallasbutterflies.com) klik op de afbeelding voor een grotere versie

De prachtkleuren op de vleugels dienen niet altijd als een signaal om vrouwtjes te lokken: in territoriale soorten speelt de mannelijke vleugelkleur ook vaak een belangrijke rol bij concurrentie met andere mannetjes om het bemachtigen van een territorium. Experimentele manipulatie van vleugelkleur bij pages ( Papilio polyxenes, zie afbeelding 2) heeft laten zien dat mannetjes met een meer vrouwelijke vleugelkleuring, minder succesvol zijn in het verkrijgen en behouden van een territorium.

Vleugels als verwarming

Een derde functie van vleugelkleur is het reguleren van de lichaamstemperatuur. Veel vlindersoorten hebben een hoge lichaamstemperatuur nodig om goed te kunnen vliegen. De optimale temperatuur ligt vaak tussen de 32 en 37o C.

Het bereiken van deze lichaamstemperatuur is essentieel voor vlinders omdat vliegen broodnodig is voor bijvoorbeeld het lokaliseren van planten om hun eieren op te leggen, het zoeken van bloemen die nectar leveren, en het lokaliseren van partners. Zoals alle koudbloedige dieren zijn zij afhankelijk van uitwendige warmte voor het verhogen van de lichaamstemperatuur. De absorptie van zonnestraling door het lichaam en de vleugels levert de energie om een lichaamstemperatuur te bereiken van soms wel 10o C boven de luchttemperatuur.

Sommige vlindersoorten zonnen met gespreide vleugels (dorsaal zonnen), terwijl andere soorten met de gesloten vleugels loodrecht op de zonnestraling zitten (lateraal zonnen). De kleur van de vleugels speelt een belangrijke rol bij de effectiviteit van de warmte-opname: hoe donkerder de vleugels, hoe sneller de warmte wordt opgenomen. Zelfs binnen één soort kunnen heel verschillende vleugelkleuren worden aangetroffen. Vooral bij soorten die een brede ecologische verspreiding hebben kunnen zowel zeer donkere als heel lichte individuen bestaan, waarbij donkere individuen het beter doen in koude gebieden en lichte individuen in warmere gebieden.

Tegengestelde selectiedrukken

De verschillende functies van vleugelkleur hoeven niet altijd met elkaar in overeenstemming te zijn. Zo kan een mannetje met felle kleuren bijvoorbeeld door vrouwtjes heel aantrekkelijk gevonden worden maar tegelijkertijd veel opvallender voor predatoren zijn, zodat er tegengestelde selectiedrukken op het vleugelpatroon inwerken. De uitkomst wordt in zo’n geval bepaald door de relatieve sterkte van de seksuele en de ecologische selectiedrukken. Als de nadelige effecten van het kleurenpatroon op overleving zwak zijn, kan de voorkeur van vrouwtjes voor felle kleuren ertoe leiden dat bij mannetjes steeds fellere vleugelkleuren evolueren. Uiteindelijk kan er dan zelfs een nieuwe soort ontstaan. Bij deze vorm van evolutie is seksuele selectie de voortrekker van de verandering in vleugelkleur.

Aan de andere kant kan evolutie van vleugelkleur door ecologische selectiedrukken veroorzaakt worden en een neveneffect hebben op de seksuele functie van de vleugel. Als de ecologische omstandigheden voldoende verschillend zijn kunnen zich verschillende ecotypen ontwikkelen die ieder superieur zijn in hun eigen habitat en een seksuele voorkeur vertonen voor de eigen vorm. In dat geval is natuurlijke selectie de voortrekker van de verandering en moet seksuele selectie meeëvolueren. Dit proces wordt ecologische soortvorming genoemd. Maar, dit proces kan zich alleen voltrekken als seksuele selectie de natuurlijke selectie volgt en versterkt. De hierna besproken studie is een voorbeeld van zo’n ecologisch soortvormingsproces.

Afb. 3: Een mannetje van Colias philodice eriphyle in de laterale zonhouding

Variatie in vleugelkleur in een luzernevlinder

In de Rocky Mountains van Colorado (VS) komen vijf soorten luzernevlinders voor. Eén daarvan is Colias philodice eriphyle, een niet-territoriale soort die zijn eieren op verschillende planten uit de familie van de vlinderbloemigen legt (zie afbeelding 3). Deze luzernevlinder wordt over een uitgestrekte hoogtegradiënt gevonden: van alfalfavelden in het laagland tot bergweiden op zelfs 3000 meter. Vlinders die op grote hoogte leven vertonen diverse aanpassingen aan het daar heersende klimaat. Hoog in de bergen is de temperatuur gemiddeld lager en daarmee ook het seizoen korter. In C. p. eriphyle heeft dit geleid tot genetische verschillen in ontwikkelingstijd en lichaamsgrootte, waarbij vlinders van grote hoogten een kortere ontwikkelingstijd hebben en ook als kleinere vlinder uit de pop kruipen.

Daarnaast zorgt meer bewolking hoger in de bergen voor beduidend minder zonne-uren dan lager op de berg en zijn extra aanpassingen nodig om de lichaamstemperatuur voldoende te doen stijgen. Een van die aanpassingen is de kleur van de vleugel. Vlindervleugels bestaan uit vele minuscule schubben die in het geval van Colias het gele pigment pteridine of het zwarte pigment melanine kunnen bevatten (zie afbeelding 4). Naarmate meer schubben melanine bevatten, is de algehele kleur van de vleugel donkerder en kan meer zonne-energie worden opgenomen door absorptie.

Afb. 4: De ventrale zijde van de achtervleugel van C. p. eriphyle. De uitvergroting laat duidelijk de afzonderlijke schubben zien die geel of zwart gekleurd kunnen zijn in deze soort.

Onderzoek in Colorado laat zien dat de vleugels van de luzernevlinders die hoger in de bergen leven donkerder zijn dan de vleugels van vlinders uit lager gelegen populaties. Dit betekent dat vlinders op grote hoogte beter in staat zijn hun lichaamstemperatuur te verhogen met zonnen, terwijl de lager levende individuen oververhitting voorkomen doordat hun vleugels bedekt zijn met gele, ongemelaniseerde schubben. Langs de hoogtegradiënt hebben populaties dus te maken met tegengestelde selectiedrukken: op grote hoogte wordt geselecteerd voor donkere vleugels terwijl laag in de bergen vlinders met gele vleugels een voordeel hebben. Dit soort selectie waardoor variatie in een bepaald kenmerk (vleugelkleur in dit geval) binnen een soort steeds groter wordt, wordt divergente selectie genoemd.

Genetische variatie

Om voorwaarde 1 te onderzoeken deed ik kruisingsexperimenten met de vlinders in het laboratorium. Ik onderzocht in hoeverre de variatie in vleugelkleur bepaald is door genetische verschillen tussen populaties, en in hoeverre deze door de omstandigheden tijdens de ontwikkeling van de nakomelingen bepaald zijn. In dit zogeheten “common garden”" experiment kweekte ik de eieren van vrouwtjes uit verschillende populaties onder gelijke omstandigheden op, zodat de invloed van de omgevingsfactoren voor alle populaties hetzelfde is.

Eventuele verschillen die in de vleugelkleur van de nakomelingen gevonden worden, zijn dus geheel genetisch bepaald. De luzernevlinders in dit experiment vertoonden ook onder identieke omstandigheden verschillen in vleugelkleur tussen populaties, wat betekent dat vleugelkleur voor een groot deel genetisch bepaald is. Omdat de verschillen tussen populaties in het experiment niet zo groot waren als in het veld, spelen omgevingsfactoren zoals temperatuur tijdens het larvale en popstadium waarschijnlijk ook een rol bij de totstandkoming van de vleugelkleur.

Daarnaast heb ik een schatting gemaakt van de erfelijkheid van vleugelkleur door de vleugelkleur van de moeder te vergelijken met die van haar zonen en dochters. Ik kon aantonen dat vleugelkleur in hoge mate erfelijk is in zonen, maar dit gold niet voor dochters. Om dit resultaat te begrijpen, moet gekeken worden naar de geslachtsbepaling van vlinders.

In tegenstelling tot bijvoorbeeld zoogdieren bestaat bij vlinders het vrouwelijke geslachtschromosoompaar uit een X- en Y-chromosoom, terwijl dit paar bij mannetjes uit twee X-chromosomen bestaat. Bij de voortplanting produceert het vrouwtje twee typen geslachtscellen: geslachtscellen met het Y-chromosoom zullen bij bevruchting tot een vrouwtje uitgroeien en die met het X-chromosoom zullen bij bevruchting tot een mannetje uitgroeien. Het Y-chromosoom bevat nauwelijks coderende genen en een vrouwtje geeft voor een kenmerk dat op dit chromosomenpaar ligt dus alleen via het X-chromosoom genen door, oftewel, alleen aan haar zonen. Aangezien de erfelijkheid van vleugelkleur precies deze overerving vertoont, kan geconcludeerd worden dat vleugelkleur een geslachtschromosoom-gebonden kenmerk is.

Variatie in paringssucces

De tweede voorwaarde voor ecologische soortvorming is dat vleugelkleur bepalend is voor paringssucces. Paringssucces omvat alle aspecten van het paren zoals het lokaliseren van een partner, het baltsgedrag en de copulatie. Het paarsysteem van Colias ziet er als volgt uit: het mannetje vliegt een groot deel van de tijd rond om een vrouwtje te lokaliseren en benadert haar door op haar te duiken. Daarna vindt het baltsgedrag plaats waarbij het mannetje feromonen afscheidt die het vrouwtje al dan niet tot copulatie verleiden.

Eerder onderzoek toonde aan dat vrouwtjes bij het kiezen van een partner ongevoelig zijn voor de vleugelkleur van de mannetjes en daarom hangt het paringssucces van mannetjes niet direct af van de donkerheid van de vleugels. Tijdens de paring wordt door het mannetje een spermapakketje overgedragen dat naast sperma allerhande voedingsstoffen bevat, waarmee het vrouwtje haar eiproductie kan verhogen. Omdat mannetjes veel investeren per copulatie kan verwacht worden dat zij kieskeurig zijn bij het vinden van een vrouwtje.

Afb. 5: Papieren modellen van C. p. eriphyle vrouwtjes gebruikt in de partnerkeuze experimenten. De drie kleurvormen zijn geproduceerd met behulp van digitale manipulatie en zijn in de overige kenmerken geheel identiek.

Daarom testte ik de “aantrekkelijkheid” van vrouwtjes met verschillende vleugelkleuren voor mannetjes uit verschillende populaties. Om de proeven zoveel mogelijk te standaardiseren gebruikte ik geen echte vrouwtjes, maar papieren modellen met drie verschillende vleugelkleuren (zie afbeelding 5).

De modellen bood ik paarsgewijs aan, aan vrij rondvliegende mannetjes op verschillende hoogten op de berg. Als de natuurlijke en de seksuele selectie in dezelfde richting werken, dat wil zeggen dat mannetjes de best aangepaste vrouwtjes het meest aantrekkelijk vinden, zouden in lager gelegen populaties de lichte, gele modellen de meeste respons uitlokken, terwijl in populaties op grote hoogte de donkere modellen de voorkeur zouden krijgen. De resultaten lieten zien dat mannetjes een duidelijke voorkeur hebben voor vleugelkleur van vrouwtjes. Echter, in alle populaties, zowel hoog- als laaggelegen, kozen de mannetjes altijd voor de geelste modellen (zie afbeelding 6).

Afb. 6: Het aantal mannetjes aangetrokken door papieren vlindermodellen van C. p eriphyle vrouwtjes met drie verschillende vleugelkleuren: geel, intermediair en donker. De experimenten zijn uitgevoerd in populaties op drie hoogten op de berg: laag, midden en hoog. Duidelijk is te zien dat in alle populaties de mannetjes het meest aangetrokken worden door de geelste vlindermodellen.

Een tweede, meer directe manier om de relatie tussen vrouwelijke vleugelkleur en paringssucces te toetsen, is te kijken naar het aantal paringen dat vrouwtjes in het veld hebben. In Colias is dat heel makkelijk want de omhulsels van de ontvangen spermapakketjes blijven inwendig in het vrouwtje zichtbaar, ook na meerdere paringen. Door het aantal spermapakketjes dat een vrouwtje bij zich draagt te vergelijken met haar vleugelkleur kan bepaald worden of gele vrouwtjes vaker paren.

Net als bij het experiment met de papieren modellen, vond ik in alle populaties een negatieve relatie tussen de donkerheid van de vleugel en het aantal paringen (zie afbeelding 7). Dit betekent dat in hooggelegen populaties mannetjes de minder aangepaste vleugelkleur prefereren, met het gevolg dat seksuele selectie en natuurlijke selectie elkaar tegenwerken.

Afb. 7: De relatie tussen het aantal paringen van C. p. eriphyle vrouwtjes in hoge (vierkanten) en lage (driehoeken en cirkels) populaties. De grootte van de symbolen geeft het aantal waarnemingen weer (klein: n = 1, medium: n = 6-15, groot: n = 15-35). Data punten met één waarneming zijn niet met lijnen verbonden. Om populaties te vergelijken is de donkerheid van de vleugels gestandaardiseerd door de lichtste en donkerste vleugelkleur op respectievelijk 0 en 1 te stellen. In deze grafiek is te zien dat vrouwtjes met donkere vleugels minder paringen hebben dan vrouwtjes met lichtere vleugels.

Evolutionaire beperkingen

Waarom paren mannetjes van hooggelegen populaties vaker met onaangepaste vrouwtjes? Waarom heeft de seksuele voorkeur van mannetjes zich niet aangepast aan de geëvolueerde vleugelkleur van vrouwtjes? Eén van de mogelijke verklaringen voor de suboptimale partnerkeuze van mannetjes is dat gele vlinders nu eenmaal opvallender zijn dan donkere vlinders. Mannetjes zien daarom de gele vrouwtjes beter dan de donkere en paren als gevolg hiervan vaker met de gele vrouwtjes.

Een tweede verklaring is dat de voorkeur voor vleugelkleur wordt beïnvloed door een tweede Colias soort die aanwezig is in het gebied, C. alexandra. Deze soort leeft hoger op de berg en overlapt met de hoogste populaties van C. p. eriphyle. Het is namelijk zo dat C. alexandra veel lijkt op C. p. eriphyle, maar de eerste heeft nog donkerder vleugels. Mannetjes die een voorkeur voor donkere vrouwtjes ontwikkelen, hebben daarom een grotere kans om per vergissing met de verkeerde soort te paren. Hiermee raken mannetjes hun kostbare spermapakketten kwijt zonder kans op gezonde nakomelingen, en deze mannetjes zullen hun seksuele voorkeur dan ook niet doorgeven aan de volgende generatie.

Het is met de huidige kennis van het systeem niet mogelijk om onderscheid te maken tussen deze twee hypothesen. Een mogelijk experiment dat uitsluitsel kan geven over de juiste hypothese is om C. alexandra mannetjes te testen op hun voorkeur voor vleugelkleur. Als de eerste van de bovenstaande verklaringen juist is, verwacht ik dat C. alexandra mannetjes net als C. p. eriphyle mannetjes een voorkeur voor gele vrouwtjes hebben. Daarentegen, als de tweede verklaring de juiste is, zullen we bij C. alexandra mannetjes een voorkeur voor donkere vrouwtjes zien, want voor deze mannetjes is er geen risico om met de vrouwtjes van de verkeerde soort te paren.

Maar welke hypothese dan ook waar is, voor beide geldt dat beperkingen in de evolutie van seksuele selectie op dit moment een verdere divergentie in vleugelkleur voorkomen en het proces van ecologische soortvorming langs de hoogtegradiënt vertragen. Dit betekent dat de evolutie van vleugelkleur in potentie ingrijpende gevolgen kan hebben voor de vlinderdiversiteit via ecologische soortvorming. Maar zoals ook hier te zien is, blijkt dat niet in elk geval complete reproductieve isolatie wordt bereikt. In andere woorden, de evolutie van signalen kan snel gaan, maar soortvorming vergt geduld.

Voor vragen of opmerkingen n.a.v. dit artikel kunt u mailen met:

Dit artikel is een publicatie van Nederlands Instituut voor Biologie (NIBI).
© Nederlands Instituut voor Biologie (NIBI), sommige rechten voorbehouden
Dit artikel publiceerde NEMO Kennislink op 11 juni 2003

Discussieer mee

0

Vragen, opmerkingen of bijdragen over dit artikel of het onderwerp? Neem deel aan de discussie.

NEMO Kennislink nieuwsbrief
Ontvang elke week onze nieuwsbrief met het laatste nieuws uit de wetenschap.