Dit verhaal gaat over algen en schimmels. Algen zijn belangrijk. Microscopisch kleine algen zweven met vele miljarden in onze oceanen, meren en rivieren. Doordat ze zonne-energie vastleggen door middel van fotosynthese staan ze aan de basis van veel van het leven in het water. Ook zorgen algen zo voor een flink deel van de zuurstofproductie op aarde. Schimmels zijn ook belangrijk. We gebruiken ze in de bereiding van voedsel, we kunnen er ziek van worden (bijvoorbeeld de ziekte Sint Anthoniusvuur die in de Middeleeuwen duizenden slachtoffers eiste en die werd veroorzaakt door Moederkoren in het roggemeel) maar ze kunnen ons ook weer beter maken (denk aan de productie van een antibioticum als penicilline). Omdat algen en schimmels zo belangrijk zijn worden ze door horden onderzoekers aan de tand gevoeld. Vreemd genoeg zijn er maar weinig mensen die interesse hebben in de wijze waarop algen en schimmels elkaar beïnvloeden. Ik zal hier ingaan op een specifieke vorm van omgang tussen beide groepen organismen, die waarin parasitaire schimmels algen om zeep helpen.

Gastheer en parasiet

Parasieten komen heel algemeen voor. Er is geen plant of dier die niet op een of andere manier wordt geplaagd door parasieten. We spreken dan van een infectie van de gastheer door de parasiet. Parasieten zijn per definitie schadelijk voor hun gastheer. Bij menselijke parasieten kan je denken aan malaria, bilharzia of lintwormen. Parasieten zijn afhankelijk van hun gastheer voor hun overleving en voortplanting. Je hoort dan ook vaak dat het niet in het belang van de parasiet is om al te veel schade toe te brengen aan de gastheer. Zeer schadelijke (hoog virulente) parasieten kunnen hun gastheer steriel maken of zelfs doden. Toch komt hoge virulentie wel in bepaalde gevallen wel voor. Evolutionaire modellen laten zien dat hoge virulentie kan optreden als parasieten makkelijk en snel een nieuwe gastheer kunnen vinden, bijvoorbeeld omdat er veel van zijn. Is het lastig een nieuwe gastheer te vinden dan kan je maar beter je nog even bij je huidige gastheer blijven en moet je dus zorgen die in leven te houden. Evolutionair gesproken heet het dan dat er een ‘trade-off’ (inruil) bestaat tussen virulentie en transmissie, waarbij het laatste dus staat voor het vinden van een nieuwe gastheer.

Chytriden

De schimmels die algen infecteren vormen een bijzondere groep. Het zijn primitieve schimmels. Ze staan bekend onder de naam chytriden. Het meest bekend (berucht) zijn chytriden waarschijnlijk als de schimmels die mede hebben gezorgd voor een wereldwijde teruggang in amfibieën (afbeelding 1). De door schimmels veroorzaakte dodelijke huidziekte bij kikkers, salamanders en andere amfibieën staat bekend als chytridiomycose en wordt veroorzaakt door de chytride Batrachochytrium dendrobatidis. Chytriden zijn vaak gastheerspecifiek, dat wil zeggen dat iedere schimmelsoort slechts één gastheer kan infecteren. Dit lijkt niet te gelden voor de zojuist genoemde schimmel die amfibieën infecteert. Deze chytride kan een groot aantal zeer verschillende amfibieën infecteren. Wel verloopt de ernst van de infectie verschillend bij de diverse gastheren. Chytriden die algen infecteren zijn wel vaak gastheerspecifiek. Andere algensoorten zijn dan immuun voor infectie door de desbetreffende schimmel. Ik ga een tweetal aspecten van de biologie van chytriden belichten: hun levenscyclus en hun effecten op algenpopulaties. Veel van de alg-schimmel interacties zullen worden geïllustreerd aan de hand van één specifiek koppel: de gastheer is in dit geval de kiezelalg (diatomee) Asterionella formosa en de parasiet is de chytride Zygorhizidium planktonicum (zie afbeelding 2).

Levenscyclus

Chytriden kennen net als andere schimmels een levenscyclus. Dat wil zeggen dat schimmels in verschillende stadia van hun leven er anders uitzien en andere eigenschappen hebben. Ook paddestoelen, toch waarschijnlijk de meest bekende schimmels, zijn slechts één van de stadia in de levenscyclus van een bepaalde groep schimmels, de Basidiomycota. Ze zien er dus niet hun hele leven uit als een paddestoel, meestal zijn ze voor ons zelfs onzichtbaar. Het meest opvallend aan de levenscyclus van chytriden is een stadium waarin deze schimmels vrij kunnen bewegen. Dit zwemmende stadium noemen we de zoosporen. Zoosporen zijn te zien als stadium D in afbeelding 3. Deze zoosporen zwemmen met behulp van flagellen, een soort zweephaartjes. Al zwemmend gaan ze op zoek naar een slachtoffer. Eigenlijk weten we er niet zoveel van hoe dit precies in zijn werk gaat. Maar het lijkt erop dat de zoösporen hun neus gebruiken om een geschikte gastheer te lokaliseren. Je kan dit mooi zien op een filmpje dat met behulp van een videocamera op een microscoop werd gemaakt: de zoöspore verandert zijn zwemrichting als deze een gastheer bespeurt en draait snel kleine cirkeltjes om de diatomee, voordat de zoöspore werkelijk aanvalt. De zoöspore hecht zich nu op de wand van de gastheer en dringt naar binnen (stadium A). De schimmel voedt zich met voedingsstoffen uit de alg. De schimmel floreert, de alg gaat ten gronde. De aangehechte zoospore ontwikkelt zich tot een zgn. sporangium een soort kraamkamer waarin zich vele nieuwe zoösporen ontwikkelen (stadium B). In een laatste stap van de levenscyclus gaat het sporangium open en zwermen de zoosporen uit, waarna de levenscyclus opnieuw begint (stadium C). Op het filmpje hieronder is een kolonie van Asterionella te zien. De “stekel” die naar beneden wijst laat direct in het begin een aantal “belletjes” ontsnappen. Dat zijn de nieuwe zoösporen die daarna op zoek gaan naar een nieuwe gastheer.

Seksuele voortplanting

De onderste helft van afbeelding 3 laat zien dat de levenscyclus in werkelijkheid nog complexer is. Dit deel van de levenscyclus heeft te maken met seksuele vermeerdering. In een levenscyclus die via stadia A – D verloopt worden jonge schimmeltjes geproduceerd zonder seks, zogenaamde ongeslachtelijke voortplanting. In wezen zijn alle nakomelingen klonen van hun ouders. Zo af en toe (onbekend is hoe vaak dit gebeurt) vinden de schimmels het nodig ook via geslachtelijke voortplanting nakomelingen te maken. Seks is een evolutionair mysterie. Als je er in slaagt je als individu voort te planten was je blijkbaar goed aangepast aan je omgeving, anders had je het nooit zover geschopt. Daarom zou je graag al je goeie eigenschappen aan je kroost willen meegeven. Seks maakt dat onmogelijk. Na seksuele voortplanting is ieder individu weer anders als gevolg van recombinatie. Er zijn meer evolutionaire bezwaren tegen seks en toch is seksuele reproductie wijd verbreid. Er zijn veel theorieën over waarom dit zo is. Doorslaggevend is waarschijnlijk juist dat alle nakomelingen anders zijn. In een snel veranderende wereld zijn er altijd wel een paar hummels die goed zijn aangepast aan de nieuwe omstandigheden zodat ze overleven en op hun beurt nageslacht produceren.

Red Queen

In één van de theorieën over het ontstaan van seks spelen uitgerekend parasieten een doorslaggevende rol. Deze theorie staat bekend als de “Red Queen” of ook wel “sex against parasites”. De naam Red Queen komt uit het verhaal “Through the looking glass” van de Engelse schrijver Lewis Carroll (bekend van “Alice in Wonderland”). In het verhaal rent Alice een stukje met de Red Queen, maar na een halfuur rennen staan ze nog op dezelfde plaats. Alice spreekt hierover haar verwondering uit waarop de Red Queen antwoord dat als ze vooruit wil komen ze toch zeker twee keer zo snel moet rennen – zie afbeelding 4. Dit is een fraaie analogie voor een evolutionaire wapenwedloop tussen parasieten en hun gastheren. Als een parasiet zich verbetert via evolutie moet de gastheer wel meegaan om zelfs maar op gelijke afstand te blijven van de parasiet. Als de gastheer niet mee rent raakt hij achterop en zal de schade door de parasiet kunnen toenemen, wil de gastheer erop vooruit gaan dan moet hij harder evolueren dan zijn parasiet – vandaar de analogie met de Red Queen. Red Queen-achtige interacties vind je ook in de maatschappij: de wapenwedloop tussen Amerika en Rusland leidde er niet toe dat één van beide de overhand kreeg ondanks de steeds maar toenemende bewapening (afbeelding 5). Nu zijn parasieten meestal veel kleiner dan hun gastheer en kunnen ze zich veel sneller vermenigvuldigen – dit versnelt hun evolutie ten opzichte van de gastheer en geeft parasieten de kans zich optimaal in te stellen op (het genotype) van hun gastheer. Als reactie daarop zou bij de gastheren seksuele voortplanting zijn geëvolueerd. Immers door recombinatie is iedere gastheer genetisch gezien anders en dit maakt het lastiger voor de parasiet zich te specialiseren, dan in het geval dat de gastheer populatie genetisch vrij homogeen zou zijn – vandaar “sex against parasites”.

In de levenscyclus van de chytride Zygorhizidium vormen stadia D – J de geslachtelijke cyclus. Het lijkt erop dat deze schimmel het beste uit twee werelden combineert: de schimmel produceert klonen (kopieën) van zichzelf als het kan maar heeft seks als het nodig is. Bij Zygorhizidium leidt geslachtelijke voortplanting tot een bijzonder stadium in de levenscyclus, de vorming van een ruststadium (rustspore – te zien onder H in afbeelding 3). Deze rustspore heeft een dikke celwand en is goed in staat moeilijke omstandigheden te overleven. In het koppel Asterionella (gastheer) en Zygorhizidium (parasiet) is het de laatste waarvan bekend is dat seksuele voortplanting optreedt. Van de gastheer wordt beweerd dat seks zou ontbreken (al is dat om andere redenen niet helemaal waarschijnlijk). Deze diatomee en chytirde vormen dus een soort omgekeerd Red Queen koppel, waarbij dit keer de parasiet divers nakomelingenschap kan produceren als wapen in de evolutionaire strijd met zijn gastheer.

Effecten op de gastheerpopulatie

Wat doen de schimmels met hun gastheren, de algen? Iedere infectie leidt tot de dood van de alg en dat is niet mis, maar wat betekent dat op het niveau van de populatie? Een mooi voorbeeld – en dicht bij huis – is de studie aan de Maarsseveense plassen in de provincie Utrecht. Vrijwel iedere winter / vroege voorjaar komt hier een bloei van Asterionella tot ontwikkeling. Tijdens een algenbloei komen hoge dichtheden voor en dit vergroot de kans op een epidemische ontwikkeling van parasieten omdat nieuwe gastheren eenvoudig te vinden zijn. Dit gebeurt dan ook, epidemieën zijn er schering en inslag. Vrijwel ieder jaar volgt op de algenbloei een massale infectie door Zygorhizidium. In veel gevallen wordt tot wel 90 % van alle gastheercellen geïnfecteerd door de schimmel. Het is dus begrijpelijk dat de algenbloei door de schimmel epidemie rücksichtslos wordt beëindigd. Interessant is dat de epidemie in sommige jaren achterwege blijft, slechts een minderheid van de diatomeeën wordt geïnfecteerd. Dit is vooral het geval in strenge winters als de watertemperatuur daalt onder de 2 ^oC. Uit onderzoek is gebleken dat bij lage watertemperatuur de alg nog goed groeit, maar de schimmel sterk wordt geremd. Als de gastheer harder groeit dan de parasiet kan er nooit een epidemie ontstaan omdat er altijd meer gezonde gastheren bijkomen dan er geïnfecteerd raken.

Overleving van Asterionella

Nu zijn strenge winters uiterst zeldzaam de laatste jaren en dus krijgt Asterionella keer op keer op zijn falie van de schimmel. Brengt dit het voortbestaan van de diatomee in de Maarsseveense plassen niet in gevaar? Blijkbaar niet want de algenbloei komt steeds maar terug. Enerzijds moet er sowieso een einde komen aan de voorjaarsbloei van Asterionella. Zijn het niet de schimmels dan is het wel omdat de voedingsstoffen op raken of omdat de zware diatomeeën uitzinken naar de bodem van de plas als deze opwarmt en er zich een temperatuursprong instelt die volledige menging door de wind tegengaat. Wat van belang is dat er voldoende gezonde Asterionella overleeft om als start (ent) te dienen voor een volgende bloei. Vaak volgt er een najaarsbloei op de voorjaarsbloei. De ent van deze bloei wordt gevormd door Asterionella die in de tussentijd heeft overzomerd op de bodem van het meer. Een deel van de voorjaarsbloei heeft de epidemie dus overleefd. Er zal namelijk altijd gezonde, niet geïnfecteerde Asterionella over zijn, zelfs tijdens de piek van een zware epidemie. Het resultaat van een epidemie is immers dat de gastheer zeldzaam wordt en het dus voor de zoösporen erg lastig is om ook deze laatste gastheren te vinden. Ook weten we dat er Asterionella stammen zijn die simpelweg niet gevoelig zijn voor infectie door bepaalde stammen van de schimmel. Wat de schimmel ook probeert de infectie wil maar niet lukken. Sommige Asterionella’s overleven de aanval door de parasiet via een zgn. hypergevoelige reactie (zie afbeelding 6 voor foto en uitleg). Kort en goed, enige Asterionella zal de epidemie altijd overleven en deze zinken uit naar de bodem van de plas.

Vrijplaatsen

Uit het onderzoek naar de invloed van licht en temperatuur op de epidemische ontwikkeling van Zygorhizidium in de Asterionella populatie van Maarsseveen blijkt dat onder de condities aan de bodem van de plas (koud en donker) geen infectie optreed. De gastheer is daar gevrijwaard van zijn parasiet. Delen van de plas dienen dus als schuilplaats voor de diatomee (afbeelding 7). Ook de parasiet moet maar zien dat hij de zomer overleeft zonder zijn gastheer. In de waterkolom is Asterionella verdwenen en aan de bodem is de schimmel hulpeloos. Eerst komt Asterionella weer tot bloei, waarna de schimmel weer opduikt en wellicht tot epidemische proporties weet uit te groeien. Het hele spel begint opnieuw (en opnieuw en opnieuw…). Eerder stelden we dat gastheren en parasieten vaak in evolutionair oogpunt kat en muis spelen. Het lijkt erop dat in Maarsseveen ook op het niveau van de populaties Asterionella en Zygorhizidium krijgertje spelen met elkaar. Op het Centrum voor Limnologie van het Nederlands Instituut voor Ecologie wordt onderzoek verricht aan relaties tussen algen en chytride schimmels. Het is een prachtig model systeem dat goed in het laboratorium te kweken is en veldlocaties waar zich epidemische ontwikkeling van de schimmels voordoen liggen nabij (Maarsseveen, Vinkeveen etc.). De mate van infectie kan experimenteel gestuurd worden door te spelen met licht en temperatuur. De vraagstellingen variëren van ecologisch (bijv. hoe verandert een epidemie het voedselweb van een plas?) tot evolutionair (onder andere hoe evolueert virulentie bij de schimmel en resistentie bij de alg?). Prachtig werk om te doen!